曾经的一场人魔大战令两方人马都元气大伤，如今，战争的硝烟已然散去，却遗留下了诸多的难题要一一破解。人类为了赢得战争而锻造了大批拥有强大力量的武器，人们称之为“神诲魔械”，战争结束后，这批破坏力强大的武器的去向则成为了需要解决的首要问题，大家都同意将它们交由护印师来保管。 丹衡（平川大辅 配音）和丹翡（中原麻衣 配音）兄妹两，身为护印师，担负起了保管最强兵器“天刑剑”的职责，却也给两人引来了杀身之祸。最终，天刑剑还是落入了蔑天骸（关智一 配音）的手中。为了追回魔剑，丹翡踏上了旅途，期间结识了凛雪鸦（鸟海浩辅 配音）和殇不患（诹访部顺一 配音）两人。
最強ギルドの座をかけ、ナツたちの新たな物語がはじまる。ナツたちが不在だった7年の間に、フィオーレ王国最弱の魔導士ギルドとなってしまった「妖精の尻尾（フェアリーテイル）」は、No.1ギルドを決める祭典・「大魔闘演武」での優勝を目指す。大会四日目、ナツ＆ガジルは、現最強ギルド・「剣咬の虎（セイバートゥース）」の双竜と呼ばれるスティング＆ローグと対戦。ナツは、双竜が放つ渾身の合体魔法（ユニゾンレイド）を、ギルドで育まれた想いの力と圧倒的なパワーで撃破する。この勝利により、見事1位に踊りでて歓声をあげるフェアリーテイルとそのメンバーたち。一方、対戦途中でナツにより闘技場から追いやられたガジルは、偶然にも闘技場の地下でドラゴンの死骸が大量に横たわる墓場を発見する。また、大魔闘演武の裏で暗躍する「ゼレフと似た魔力を持つ者」を探していたジェラールは、ついにその人物を追い詰めるが、素顔を見て驚愕する。大魔闘演武最終日、7月7日。この日は、かつてドラゴンが一斉に姿を消した日でもある。大会最終日の始まりとともに、それぞれの思惑が絡み合い、新たな事実が動き出そうとしていた。
1989年，日本。 乔纳森·乔斯达与DIO决战后的一百年，DIO复活了。同时，乔瑟夫的孙子，空条承太郎发现自己有幽波纹（替身）能力，DIO的复活影响了没有替身抵抗能力的母亲，陷入病危情况；为了拯救命在旦夕的母亲，承太郎与乔瑟夫出发前往DIO的所在地——埃及。
白虎与黑兽——中岛敦与芥川龙之介并肩作战，在与弗朗西斯·F的决战中得胜，与自大国袭来的“组合（Guild）”之间的巨大异能战争宣告结束。 “武装侦探社”与“港口黑手党”在此战中缔结的休战协定仍在继续，而从他们引发的毁灭危机中幸存下来的横滨，今天也在路边上演名为日常的物语。 但海外犯罪组织流入的传言，以及“组合（Guild）”残党的影子仍在此地若隐若现……。 另一方面，太宰治对于“魔人”觉醒、新的灾厄开始感到担忧。 在暗渠中蠢蠢欲动的，是盗贼团“死屋之鼠”的头目，费奥多尔·D。其令人恐惧的谋略，终于露出獠牙！
自称为“狂妄的疯狂科学家”，至今仍是中二病的大学生‧冈部伦太郎。他与他的同伴偶然发明了能送往过去的邮件D-MAIL。由此所引起的，是即使多次过去改变（世界线移动）也会到访的、同伴死去的未来……在绝望的冈部面前出现的曙光，是不论谁也不会死亡的未来，称为“命运石之门”的世界线。跨越时间轴解开各种谜团，冈部终于到达了“命运石之门”。可是，跨越了众多世界线的冈部的头脑，开始出现了庞大的”负荷”……
