寄宿着昔日舰艇之魂的少女们，是谓“舰娘”。 对于深海而来被称作敌对舰艇集群“深海栖舰”的异形敌人，舰娘是唯一能同他们对抗的存在。她们投身于战斗，保卫着人们和大海。 然而，面对深海栖舰压倒性的数量优势，舰娘们非死即伤，战局不断倒向深海一方。 此时，驱逐舰“时雨”被编入了一支新的舰队。 这支舰队被称为“第一游击部队 第三部队”（1YB3H）。但此舰队几乎能用“东拼西凑”来形容：舰队成员仅有被配置于后方的旧式战舰“山城”、“扶桑”，唯一的航空巡洋舰“最上”，以及四艘驱逐舰。 作为集中剩余部队的战力，凭一战来逆转局势起死回生的战略的一部分，为掩护主力部队，时雨与1YB3H的大家执行近乎诱饵的任务，向着命运的海峡出击。在日趋激烈的战斗之中，等待她们的将会是——

这是人类失去了制海权的世界。蹂躏着大海的威胁，就是那「深海栖舰」。可以与这些威胁对抗的只有，被称为「舰娘」的拥有着往昔舰艇的灵魂的女孩子们——。 与深海栖舰进行对抗的舰队据点，「镇守府」。在那里聚集着多种多彩的舰娘。同时，镇守府是舰娘们通过一日一日的演习等互相切磋琢磨技艺、共同生活着的地方。于某一日，在这镇守府，一位舰娘到任了。 她是，特型驱逐舰—。 其名为「吹雪」。 「我叫吹雪！请多指教！」 吹雪的，以及舰娘们的故事，现在开始了。

海を蹂躙する謎の敵「深海棲艦」。在りし日の艦艇の魂を胸に抱き、その脅威に唯一対抗できる「艦娘」たち。艦娘たちの拠点「鎮守府」の存亡をかけ双方が激突した「MI作戦」では特型駆逐艦「吹雪」の活躍もあり艦娘たちが勝利を収めたが、その激戦以降、彼女たちの戦いはますます熾烈なものとなっていた。MI作戦の成功を足がかりに、鎮守府の戦力は南方の海域に進出。敵泊地の攻略を続け、その戦域を少しずつ拡大していた。その中で新たな前線基地に集結し、次の作戦に備える艦娘たち。戦いを経て成長し、そして新たな戦力も加わって続けて作戦に成功を収め意気上がる彼女たちだったが、目標とする海域に重大な異変が発生していることが判明する。そこで艦娘たちを待ち受けるものとは――。